The impact of sustainable intensification of tropical grasslands on soil quality parameters

Teutscherová, Nikola (2020). The impact of sustainable intensification of tropical grasslands on soil quality parameters. Thesis (Doctoral), E.T.S. de Ingeniería Agronómica, Alimentaria y de Biosistemas (UPM).


Title: The impact of sustainable intensification of tropical grasslands on soil quality parameters
  • Teutscherová, Nikola
  • Benito Capa, Marta
Item Type: Thesis (Doctoral)
Date: 2020
Faculty: E.T.S. de Ingeniería Agronómica, Alimentaria y de Biosistemas (UPM)
Department: Producción Agraria
Creative Commons Licenses: Recognition - No derivative works - Non commercial

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Large-scale conversion of natural ecosystems to grazed grasslands and subsequent soil degradation due to overgrazing and inadequate pasture management in tropical agroecosystems urgently call for livestock-based agricultural systems that allow for sustainable intensification, i.e. increasing forage/animal productivity while maintaining or improving soil quality and ecosystem services and mitigating negative environmental impacts. Several strategies have been proposed to increase pasture productivity, but their impact on soil-based ecosystem services remains largely unexplored. This thesis consists of five parts, each dedicated to a different approach aiming at sustainable intensification of Brachiaria-dominated tropical pastures. Specifically, I focused on (i) pasture diversification (Experiment 1), (ii) grazing management (Experiment 2), (iii) forage selection and nitrogen (N) cycling (Experiment 3) and (iv) forage selection and phosphorus (P) cycling (Experiment 4). As the important role of arbuscular mycorrhizal symbiosis (AMF) was identified in Experiment 4, the additional Experiment 5 was established to focus on the impact of AMF on N transformations. The Experiment 1 focuses on the effect of tropical pasture diversification with legumes for increased forage and animal productivity. For this purpose, the forage system diversification with herbaceous and woody legumes and their influence on soil properties, soil macrofauna communities and their spatial heterogeneity in a three-year-old field trial in Cauca Valley, Colombia, was evaluated. Three forage-based systems were compared: (i) a conventional monoculture-species grass pasture system of Brachiaria hybrid cv. Cayman (CP); (ii) a mixed pasture system consisting of Brachiaria grass with the leguminous herb Canavalia brasiliensis (LP); and (iii) a silvopastoral system with rows of the legume tree Leucaena diversifolia planted within LP pastures (SPS). The experiment was arranged in a complete randomized block design with three replicates and grazing cattle rotating across blocks. Plots were grazed by three (treatments CP and LP) or four bulls (SPS), aiming to reflect the expected cattle intensification in SPS systems. Physico-chemical soil properties and macrofauna abundance and their spatial heterogeneity as affected by the distance from the tree rows in SPS, were assessed. Herbaceous legumes positively affected the abundance and diversity of soil macrofauna and soil physical properties in LP and the alleys between tree rows in SPS, as compared to CP. In the SPS, the highest soil quality and macrofauna abundance occurred at the edge of the tree lines, while the highest soil compaction and the lowest abundance of soil macrofauna occurred in the tree rows, probably due to the behavioral change of the grazing cattle in combination with the higher stocking rate in SPS. Soil properties in LP and in the alleys between the tree rows of SPS were comparable despite higher stocking rate in SPS. Overall, the SPS and LP systems, proved to be suitable alternatives to CP, allowing for sustainable intensification of pastures, although careful evaluation of possible trade-offs associated with increased spatial heterogeneity in SPS is recommended to avoid localized soil compaction. Soil macrofauna, particularly functional groups (classified by feeding habits) proved to be a sensitive soil quality indicator in response to contrasting pasture systems. In Experiment 2, I focused on the impact of intensive short-duration rotational grazing (IRG) management on soil properties in two study sites in Colombian Eastern Plains. In each site, one farm with high stocking rates (4.2 LU ha-1) managed by IRG was compared with an adjacent traditionally managed (reference) farm with low animal stocking rate (1 LU ha-1), where cattle grazing was either continuous (Morichal site), or rotational with long grazing period and short periods of pasture recovery (Villasol site). As early as nine months after the adoption of IRG management, I observed changes in dominant plants with a higher proportions of improved forage grass species and genotypes. Both farms managed by IRG had lower bulk density and higher water retention capacity than their respective reference farms, despite the more than four-times higher stocking rates. The animal feed supplement at the IRG farm at Morichal likely contributed to higher soil organic carbon stocks and improved soil aggregation when compared to the reference farm and to the Villasol site, where no supplement was applied. The improvement of soil properties found in IRG farms, compared to reference farms, was associated with a higher macrofauna abundance, particularly that of earthworms and beetles, which play a crucial role in soil structure improvement through bioturbation. Results demonstrate the capacity of IRG management to intensify cattle production per unit area, while simultaneously improving soil properties and increasing soil macrofauna biodiversity as early as nine months since the implementation of IRG management. In Experiment 3, I evauated the effect of different Brachiaria genotypes on gross N transformation rates. Previous studies have detected the capacity of certain plants to inhibit NH4+ oxidation in vitro and reduce net nitrification in soils, a phenomenon termed biological nitrification inhibition (BNI). However, net nitrification rates reflect the result of several N transformation processes that co-occur and together determine changes in NO3- concentration in the soil. Thus, to demonstrate the BNI capacity, gross nitrification rates should be assessed. In this study I used, for the first time, stable isotopes techniques to disentangle the different gross N transformation processes that determine net nitrification rates. Intact soil cores were collected from two experimental sites in Colombia under different Brachiaria genotypes, classified as low-BNI and high-BNI genotypes, based on net nitrification rates determined in previous studies. Undisturbed soil samples were labelled with (15NH4)2SO4 and K15NO3 to trace gross N ammonification and gross nitrification rates, respectively. Results did not confirm lower gross nitrification rates under the high-BNI genotypes, despite reduced potential net nitrification rates (PNR) and lower abundance of nitrifiers. Instead, the low potential nitrification rates could be explained by increased inorganic N immobilization under high-BNI genotypes, which could be another mechanism underlying low-nitrate environments often observed in tropical Brachiaria pastures. The lack of differences in gross nitrification rates in my study contradicts the widely accepted mechanism of BNI and may be explained by a strong N-limitation in the experiment, unlike previous BNI studies when large amounts of fertilizers were applied. In conclusion, the results suggest that a combination of different processes, mainly N immobilization which is particularly high in high-BNI Brachiaria genotypes, may lead to low NO3- environments and reduced N losses. In Experiment 4, I studied root colonization with arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), phosphomonoesterase activities and P and N foliar content before and after N fertilization among different Brachiaria genotypes with demonstrated BNI capacity. Furthermore, I tested the PNR in soil to confirm the inhibition of nitrification of the selected genotypes and relate the BNI performance with P acquisition. I hypothesized that: (i) genotypes will differ in key variables related to P acquisition, and that there will be a positive correlation between (ii) AMF root colonization, P uptake and BNI activity, and (iii) between the activity of acid and alkaline phosphomonoesterase and BNI performance. Higher N immobilization one week after application of synthetic fertilizer (ammonium sulphate) and low PNR of Brachiaria humidicola CIAT-679 and CIAT-16888 confirmed that these genotypes have high BNI activity. Despite the relatively high soil P status, high affinity of Brachiaria grasses for AMF was observed at the study site: more than 60% of root length was colonized by AMF in high-BNI genotypes, versus 45% in low-BNI Brachiaria cv. Mulato. The N content of high-BNI genotypes was positively correlated with AMF root colonization suggesting uptake of NH4+ by AMF and its transfer to high-BNI genotypes and/or regulation of AMF colonization by P demand. Furthermore, increased activity of acid phosphomonoesterase (6.98 and 7.68 μmoles g-1 h-1 in high-BNI versus 5.20 in low-BNI genotypes) and the depletion of the most labile available P fractions in the rhizosphere of high-BNI genotypes (by 21-32%) suggest enhanced P uptake and P use efficiency. To the best of my knowledge this is the first study that explored relations between BNI and biotic factors affecting P acquisition. The results highlight the importance of AMF in Brachiaria grasses even under high P availability, and warrant further studies including a larger number of different BNI genotypes that can elucidate biotic plant-soil interactions affecting nutrient use efficiencies in improved pastures under low and high P status. The potential of the symbiosis between plants and AMF to reduce emissions of the greenhouse gas N2O has gained scientific attention in the last years. Therefore, in Experiment 5 of this thesis, I focused on the impact of AMF on N cycling in Brachiaria rhizosphere. Given the high N requirements of AMF and their role in plant N uptake, they may reduce the availability of mineral N that could be subject to N2O emissions and leaching losses. I investigated the impact of AMF on the growth of tropical grass Brachiaria decumbens Stapf. and on N2O released after fertilization with urea in a mesocosm study. To evaluate the role of nitrification in N2O emissions, I used nitrification inhibitor dicyandiamide (DCD). The study included a full-factorial design (n=6) with two AMF treatments (with and without AMF inoculation) and three fertilization treatments (control, urea and urea+DCD), applied after 92 days of plant growth. Plant growth, soil properties and N2O emissions were measured during the following two weeks and the abundance of nitrifiers was quantified one and two weeks after fertilization. The production of N2O increased after urea application but only without DCD, indicating the importance of nitrification in N2O emissions. The emissions of N2O after urea application were reduced by 46% due to the presence of AMF. Nevertheless, the abundance of ammonia-oxidizing bacteria (AOB) was increased by urea and AMF, while plant growth was reduced by the AMF. The increased root:shoot ratio of the biomass in AMF pots suggests competition between AMF and plants. This study demonstrated that immobilization of N by AMF can reduce N2O emissions after fertilization, even when plant growth is reduced. The inverse relationship between (higher) AOB abundance and (lower) nitrification rates suggests that changes in the activity of AOB, rather than abundance, may be indicative of the impact of the AMF-Brachiaria symbiosis on N cycling in tropical grasslands. Alternatively, the difference between N2O emissions from AMF and non-AMF pots may be explained by increased reduction of N2O in the presence of AMF. Longer-term studies are needed to verify whether the effects of AMF on N2O emissions and/or plant growth persist over time or are limited to initial immobilization of N by AMF in N-limited systems. In conclusion, this thesis confirmed the great potential of all studied strategies to improve soil quality under tropical grasslands. Both pasture diversification and grazing management have a strong impact on forage productivity and composition as well as on soil macrofauna, which resulted to be a suitable indicator of soil quality improvement after land-use change. Furthermore, the selection of Brachiaria species or genotypes does not influence only N cycling but has an influence on plant-microbe interactions, which clearly deserve more attention in future studies. ----------RESUMEN---------- La conversión a gran escala de ecosistemas naturales en pastizales en los trópicos y la subsiguiente degradación de suelos causada por el sobrepastoreo y un inadecuado manejo de los pastos, exigen con urgencia una intensificación sostenible de los agrosistemas ganaderos tropicales, esto es, incrementar la productividad del forraje/animal a la vez que se mantiene o mejora la calidad del suelo y los servicios ecosistémicos y se mitiga el impacto ambiental. Algunas estrategias han sido propuestas para incrementar la productividad de los pastos, pero su impacto en los servicios ecosistémicos del suelo permanecen inexplorados. La presente tesis está compuesta por cinco partes, cada una dedicada a un diferente enfoque dirigido hacia la intensificación sostenible de pastos tropicales dominados por Brachiaria. Específicamente, me enfoqué en (i) la diversificación de pastos (Experimento 1), (ii) el manejo del pastoreo (Experimento 2), (iii) la selección de forrajes y ciclo del nitrógeno (N) (Experimento 3) y (iv) la selección de forraje y ciclo del fósforo (P) (Experimento 4). Debido al importante rol de la simbiosis con hongos micorrícicos arbusculares (AMF) observado en el Experimento 4, un experimento adicional (Experimento 5) se realizó enfocado en el impacto de AMF en las transformación del N en el suelo. El Experimento 1 se enfocó en el efecto de la diversificación de pastos tropicales con leguminosas a fin de incrementar la productividad forrajera y animal. Para este propósito, se evaluó la diversificación de un sistema forrajero con leguminosas herbáceas y arbustivas y su influencia en las propiedades del suelo, las comunidades de macrofauna del suelo y su variabilidad espacial en un experimento de tres años desarrollado en el Valle del Cauca, Colombia. Tres sistemas forrajeros fueron comparados: (i) un sistema de monocultivo convencional de pastos de Brachiaria hybrid cv. Cayman (CP); (ii) un sistema de pasto mixto compuesto por Brachiaria y la leguminosa herbácea Canavalia brasiliensis (LP); y (iii) un sistema silvopastoral con filas de la leguminosa arbórea Leucaena diversifolia plantado en el sistema LP. El experimento fue establecido con un diseño de bloques completamente aleatorio con tres repeticiones y ganado rotando a través de los bloques. Las parcelas fueron pastadas por tres (tratamientos CP y LP) o cuatro toros (SPS), con el objetivo de reflejar el esperable incremento de la carga ganadera en el sistema SPS. Además, las propiedades físico-químicas del suelo y la abundancia de macrofauna, así como su heterogeneidad espacial fueron evaluadas en función de su distancia a las filas de árboles en el sistema SPS. Las leguminosas herbáceas afectaron positivamente la abundancia y diversidad de macrofauna del suelo así como las propiedades físicas en el sistema LP y en las calles entre las filas de árboles en el sistema SPS en comparación con el sistema CP. En el sistema SPS, la mayor calidad del suelo y abundancia de macrofauna se observó en el borde de las líneas de árboles, mientras que la mayor compactación y menor abundancia de macrofauna del suelo ocurrió en las filas de árboles, probablemente debido al cambio de comportamiento en el pastoreo del ganado unido con la mayor carga ganadera en SPS. Las propiedades del suelo en LP y en las calles entre las filas de árboles en SPS fueron comparables a pesar de la mayor carga ganadera en SPS. Globalmente, los sistemas SPS y LP se mostraron alternativas adecuadas a CP, permitiendo un intensificación sostenible de los pastos, aunque una evaluación cuidadosa de las contraprestaciones asociadas con el incremento de la heterogeneidad espacial en SPS es recomendable a fin de evitar compactación localizada del suelo. La macrofauna del suelo, particularmente los grupos funcionales (clasificados por su hábitos alimentarios) se mostraron como un indicador sensible de la calidad del suelo en respuesta a sistemas pastorales contrastados. En el Experimento 2, me enfoqué en el impacto del pastoreo rotacional intensivo de corta duración (IRG) en las propiedades del suelo en dos sitios de estudio en los Llanos Orientales de Colombia. En cada sitio, una finca con una alta carga ganadera (4.2 UG ha-1) manejada por IRG fue comparada con una finca adyacente manejada tradicionalmente (finca referencia) con una baja carga ganadera (1 UG ha-1), donde el pastoreo fue continuo (sitio Morichal) o rotacional con largos periodos de pastoreo y cortos de recuperación (sitio Villasol). Tras nueve meses desde la adopción del manejo IRG, se observaron cambios en los pastos dominantes con una mayor proporción de especies y genotipos de forrajes mejorados. Ambas granjas manejadas por IRG presentaron una densidad aparente más baja y una mayor capacidad de retención de agua que sus respetivas granjas de referencia a pesar de tener una carga ganadera cuatro veces mayor. El suplemento alimentario utilizado en la finca IRG en Morichal probablemente contribuyó al mayor contenido de carbono orgánico en el suelo y mejoró la agregación en comparación con su granja de referencia y el sitio Villasol, donde el suplemento no se utilizó. La mejora de las propiedades del suelo encontrada en las fincas IRG, en comparación con las fincas de referencia, se asoció con una mayor abundancia de macrofauna, particularmente de lombrices y escarabajos, los cuales juegan un papel crucial en la mejora de la estructura del suelo a través de la bioturbación. Nuestros resultados demostraron la capacidad del manejo IRG para intensificar la producción ganadera por unidad de área, mientras que simultáneamente, se mejoran las propiedades del suelo y se aumenta la biodiversidad del suelo tan pronto como nueve meses desde la implantación del manejo IRG. En el experimento 3, evalué el efecto de diferentes genotipos de Brachiaria en las tasas brutas de transformación de N. Estudios previos han detectado la capacidad de ciertas plantas para inhibir la oxidación de ammonio in vitro y reducir la nitrificación neta en suelos, un fenómeno denominado inhibición biológica de la nitrificación (BNI). Sin embargo, las tasas netas de nitrificación reflejan el resultado de varios procesos de transformación del N que co-ocurren y en conjunto determinan la concentración de NO3- en el suelo. Por lo tanto, para demostrar la capacidad BNI, las tasas brutas de nitrificación deberían ser evaluadas. En este estudio, por primera vez, se aplicaron técnicas de isótopos estables para desentrañar los diferentes procesos de transformación bruta del N que determinan las tasas netas de nitrificación. Muestras inalteradas de suelo fueron tomadas en dos campos experimentales localizados en Colombia bajo diferentes genotipos de Brachiaria, clasificados como genotipos con bajo- y alto-BNI de acuerdo con las tasas netas de nitrificación determinadas en estudios previos. Muestras inalteradas de suelo fueron marcadas con (15NH4)2SO4 y K15NO3 para trazar la tasa bruta de amonificación y nitrificación, respectivamente. Los resultados no confirmaron una mejor nitrificación bruta bajo los genotipos de alto-BNI a pesar de la menor nitrificación potencial (PNR) y la menor abundancia de nitrificantes. Sin embargo, la menor tasa de nitrificación neta potencial podría explicarse por un incremento de la inmovilización de N bajo los genotipos con alto-BNI, lo cual podría ser otro mecanismo que explique los bajos contenidos de NO3- generalmente descritos en los pastos tropicales de Brachiaria. La falta de diferencias en la nitrificación bruta en mi estudio contradice el ampliamente aceptado mecanismo BNI y podría explicarse por una fuerte limitación de N en el ensayo, contrariamente a estudios previos sobre BNI cuando grandes cantidades de N fueron aplicadas. En conclusión, los resultados sugieren que una combinación de diferentes mecanismos, en especial la inmovilización de N, la cual es particularmente alta en los genotipos de Brachiaria con alto-BNI, podría generar los bajos contenidos de NO3- y menores pérdidas de N. En el experimento 4, estudié la colonización de raíces por AMF, la actividad de phosphomonoesterasas y el contenido de P y N foliar antes y después de la fertilización con N entre genotipos de Brachiaria con diferente capacidad BNI previamente demostrada. Además, evalué el PNR en el suelo para confirmar la inhibición de la nitrificación en los genotipos seleccionados y relacionar la capacidad BNI con la adquisición de P. Las hipótesis fueron que: (i) los genotipos diferirán en variables clave de la adquisición de P, y que habrá una correlación positiva entre (ii) colonización de las raíces por AMF, la toma de P y la actividad BNI, y (iii) entre la actividad de la phosphomonoesterase ácida, alcalina y la actividad BNI. Mayor inmovilización de N una semana después de la aplicación de fertilizante sintético (sulfato amónico) y menor PNR en Brachiaria humidicola CIAT-679 y CIAT-16888 confirmó que se trata de genotipos con alto-BNI. A pesar de la relativamente alta disponibilidad de P en el suelo del sitio de estudio, se observó gran afinidad de los pastos de Brachiaria por AMF: más de un 60% de la longitud de raíces fue colonizada por AMF en los genotipos con alto-BNI, mientras que sólo un 45% fue colonizado en el genotipo de bajo-BNI Brachiaria cv. Mulato. El contenido de N de los genotipos de alto-BNI se correlacionó positivamente con la colonización de las raíces por AMF, sugiriendo la toma de NH4+ por AMF y su transferencia a los genotipos de alto-BNI y/o la regulación de la colonización de AMF por la demanda de P. Además, se observó mayor actividad de las phosphomonoesterasa ácida (6.98 and 7.68 μmoles g-1 h-1 en los genotipos de alto-BNI versus 5.20 en bajo-BNI) y un menor contenido de las fracción de P disponible más lábil en la rizosfera de los genotipos de alto-BNI (un 21-32% menos), lo cual sugiere una mejora en la toma de P y la eficiencia en el uso del P. Hasta donde sé, este es el primer estudio en el que se exploran las relaciones entre BNI y los factores bióticos que afectan la adquisición de P. Los resultados subrayan la importancia de AMF en los pastos de Brachiaria incluso bajo alta disponibilidad de P, y apela a nuevos estudios incluyendo un mayor número de diferentes genotipos de BNI, lo cual, permitiría elucidar las interacciones bióticas planta-suelo que afectan la eficiencia en el uso de nutrientes en pastos mejorados con alta y baja disponibilidad de P. El potencial de simbiosis entre las plantas y AMF para reducir las emisiones del gas de efecto invernadero N2O ha captado la atención científica en los últimos años. Por lo tanto, en el Experimento 5 de esta tesis, me enfoqué en el impacto de AMF en el ciclo del N en la rizosfera de Brachiaria. Dados los altos requerimientos de N de AMF y su rol en la toma de N por las plantas, AMF podría reducir la disponibilidad de N mineral que en el caso contrario, podría ser perdido del suelo en forma de emisiones de N2O o por lixiviación. Se investigó el impacto de AMF en el crecimiento del pasto tropical Brachiaria decumbens Stapf. y el N2O emitido tras fertilizar con urea en un estudio realizado en macetas en invernadero. Para evaluar el rol de la nitrificación en las emisiones de N2O, usé dicyandiamide (DCD) como inhibidor de la nitrificación. El estudio incluyó un diseño factorial-completo (n=6) con dos tratamientos AMF (con y sin inóculo AMF) y tres tratamientos de fertilización (control, urea y urea+DCD) aplicados tras 92 días de crecimiento de las plantas. El crecimiento de las plantas, las propiedades del suelo y las emisiones de N2O fueron medidos durante las siguientes dos semanas y la abundancia de nitrificantes fue cuantificada una y dos semanas tras la fertilización. La producción de N2O se incrementó tras la aplicación de urea pero solamente en los tratamientos en que DCD no fue añadido, indicando la importancia de la nitrificación en las emisiones de N2O. Las emisiones de N2O tras la aplicación de urea se redujeron en un 46% debido a la presencia de AMF. Sin embargo, la abundancia de bacterias oxidantes de amonio (AOB) se incrementó por la adición de urea y la presencia de AMF, mientras que el crecimiento de las plantas se redujo por AMF. El incremento del ratio raíz:parte aérea en la biomasa de las macetas con AMF sugirió una competición entre AMF y las plantas. Este estudió demostró que la inmovilización de N por AMF puede reducir las emisiones de N2O tras fertilización incluso cuando el crecimiento de la planta es reducido. La relación inversa entre la abundancia de AOB (alta) y las tasas de nitrificación (menores) sugieren que cambios en la actividad de AOB, en lugar de en la abundancia, podrían reflejar el impacto de la simbiosis AMF-Brachiaria en el ciclo del N en pastos tropicales. Alternativamente, las diferencias entre las emisiones de N2O entre las macetas con y sin AMF podría explicarse por una mayor reducción N2O en la presencia de AMF. Estudios a más largo plazo serán necesarios para verificar si los efectos de AMF en las emisiones de N2O y/o en el crecimiento de las plantas persisten en el tiempo o están limitados a la inmovilización inicial de N por AMF en sistemas limitados en N. En conclusión, esta tesis confirmó el gran potencial de todas las estrategias evaluadas para la mejora de la calidad del suelo bajo pastos tropicales. Tanto la diversificación de pastos como el manejo del pastoreo tienen un gran impacto en la producción de forrajes y en su composición, así como en la macrofauna del suelo, la cual resultó ser un indicador adecuado de la mejora en la calidad del suelo tras un cambio de uso del suelo. Además, la selección de especies o genotipos de Brachiaria no sólo influyó el ciclo del N, sino que también afectó las interacciones planta-microorganismos, lo cual, claramente, requiere más atención en futuros estudios.

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Item ID: 65811
DC Identifier:
OAI Identifier:
DOI: 10.20868/UPM.thesis.65811
Deposited by: Archivo Digital UPM 2
Deposited on: 22 Dec 2020 07:49
Last Modified: 21 Jun 2021 22:30
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